Помещение библиотеки — наиболее хорошо сохранившееся помещение первого этажа набоковского дома.
Когда-то здесь находилась большая часть библиотеки семьи Набоковых, насчитывавшей более 10 000 томов. После национализации дома библиотека, как и другие ценности, была вывезена из дома и поступила в Государственный музейный фонд, из которого затем многие книги были переданы в столичные и региональные библиотеки России, где некоторые из них находятся до сих пор. Большая часть была продана зарубежным коллекционерам, и, как вспоминает Набоков, книги с семейным экслибрисом часто попадались ему и у букинистов и в библиотеках.
«Прошли еще годы — и вот держу в руках обнаруженный в Нью-Йоркской Публичной Библиотеке экземпляр каталога отцовских книг, который был отпечатан еще тогда, когда они стояли, плотные и полнокровные, на дубовых полках, и застенчивая старуха-библиотекарша в пенсне работала над картотекой в неприметном углу».
Владимир Набоков, Другие Берега
К счастью, в Российской национальной библиотеке, кроме некоторых ценных книг с автографами, сохранился и тот самый библиотечный каталог. Каталог был составлен по поручению В. Д. Набокова библиотекарем Л. А. Гринберг и несколько раз издавался типографским способом. Из него мы узнаем, что в библиотеке находились книги на русском, английском, французском и немецком языках. Здесь было много художественной литературы, в основном писателей девятнадцатого века, а также большое количество книг по правоведению, истории, естественным наукам. Уже позже, в 10-е годы двадцатого века подрастающий писатель наполнил библиотеку изданиями современной поэзии.
«... [В библиотеке] приятно совмещались науки и спорт: кожа переплетов и кожа боксовых перчаток. Глубокие клубные кресла с толстыми сиденьями стояли там и сям вдоль книгами выложенных стен. В одном конце поблескивали штанги выписанного из Англии пунчинг-бола, — эти четыре штанги подпирали крышеобразную лакированную доску, с которой висел большой, грушевидный, туго надутый кожаный мешок для боксовых упражнений».
Владимир Набоков, Другие Берега
Как мы знаем, кроме бокса, в библиотеке занимались и фехтованием, здесь уроки В. Д. Набокову давал известный тренер А. Лустало.
Сейчас в помещении библиотеки находится коллекция бабочек, переданная в музей Зоологическим институтом Российской академии наук. Также в зале проходят различные мероприятия: лекции, творческие встречи, презентации, конференции и круглые столы.